Abstracts
Résumé
Bien que le traitement hormonal substitutif (hormone replacement therapy, HRT) soit le traitement le plus efficace des symptômes associés à la ménopause, des études plus récentes et plus rigoureuses confirment que les risques associés au HRT peuvent dépasser les bénéfices escomptés. Dans ce contexte, de plus en plus de femmes se tournent vers des solutions dites «naturelles», comme les phytooestrogènes, afin de soulager les malaises associés à la ménopause. Cet article passe en revue les effets des phytooestrogènes sur la réduction de ces symptômes et sur les risques de maladies cardiovasculaires, d’ostéoporose et de cancer du sein.
Summary
Many women seek alternatives to hormone replacement therapy (HRT). Phytoestrogens are nonsteroidal compounds with estrogenic or antiestrogenic properties. Six of the 16 clinical trials suggest a significant reduction in alleviating symptoms but to a lesser degree than HRT. A meta-analysis showed that phytoestrogens improve lipid profile. The 14 recent clinical trials led, however, to divergent findings. Small clinical trials suggested a protective effect of phytoestrogens on bone metabolism. High concentration of phytoestrogens was associated with a reduction in breast cancer risk in case-control studies.
Article body
Parallèlement au manque de confiance envers les thérapeutiques conventionnelles, de plus en plus de femmes ménopausées se tournent vers des pratiques alternatives non médicamenteuses. Soixante-huit pour cent des adultes canadiens, en majorité des femmes, prennent sous une forme ou une autre des suppléments alimentaires [1]. L’utilisation des plantes médicinales croît de façon exponentielle: 10% des consommateurs les utilisaient en 1997, contre 28% aujourd’hui[2]. L’engouement de la population féminine pour des alternatives non médicamenteuses est de plus en plus marqué, mais encore très peu de patientes se sentent à l’aise pour en discuter avec leur professionnel de la santé : ainsi, les deux tiers des utilisateurs de suppléments nutritionnels n’en parlent pas à leur médecin, de peur d’être critiqués[3]. Les résultats des études récentes, qui suggèrent que les risques de la prise d’un traitement hormonal substitutif dépassent les bénéfices, justifient encore davantage le recours à d’autres solutions[4]. Parmi celles-ci, les phytooestrogènes, en raison de leur similarité structurelle avec les oestrogènes, ont été l’objet d’un grand intérêt scientifique. Le rôle des phytooestrogènes dans le soulagement des symptômes de ménopause, l’amélioration des facteurs de risque cardiovasculaires, la prévention de l’ostéoporose et du cancer du sein sera revu.
Généralités sur les phytooestrogènes
Les phytooestrogènes sont des composés non stéroïdiens présents dans plusieurs végétaux et partageant des structures similaires avec les oestrogènes. Les trois principaux groupes de phytooestrogènes sont les isoflavones, les lignans et les coumestans. Les phytooestrogènes sont présents en nature et quantité variables dans un très grand nombre de végétaux. Les concentrations les plus élevées d’isoflavones se retrouvent dans les fèves de soja et leurs produits dérivés. Les phytooestrogènes de la famille des lignans se retrouvent principalement dans les aliments à grains entiers, les graines de lin en étant particulièrement riches. Les lignans comme les isoflavones se lient aux récepteurs des oestrogènes ; ils exercent un faible effet oestrogénique ou antagoniste semblable au tamoxifène au niveau des tissus cibles, selon le site d’action, le niveau d’oestrogènes endogènes et le niveau des récepteurs. Par ailleurs, un second récepteur des oestrogènes (Er) a récemment été identifié et cloné. Ce nouveau récepteur a une distribution tissulaire particulière dans les os, le cerveau, l’endothélium vasculaire et la vessie. Les oestrogènes non stéroïdiens, tels les phytooestrogènes, se lieraient de façon préférentielle au récepteurβ, ce qui suggérerait qu’ils pourraient avoir une action distincte et différente de la voie des oestrogènes classiques. Les phytooestrogènes auraient moins d’affinité pour les protéines de transport dans le sérum, ce qui augmenterait le nombre de molécules disponibles pour le récepteur. Par ailleurs, les lignans influencent le métabolisme hépatique des oestrogènes et augmentent la synthèse de la protéine de transport des hormones sexuelles (SHBG) impliquée dans la liaison et la disponibilité des stéroïdes sexuels. Plusieurs autres actions hormonales ont été rapportées pour les phytooestrogènes : inhibition de l’angiogenèse, du cycle cellulaire et de l’aromatase, effets antioxydants et inhibition de la tyrosine kinase [5].
Phytooestrogènes et symptômes de la ménopause
Les études épidémiologiques suggèrent que moins de 25% des femmes japonaises présentent des bouffées de chaleur, alors que plus de 80% des femmes nord-américaines en souffrent à des degrés divers. Quoique les différences culturelles pourraient en partie expliquer ces différences [6], le régime alimentaire traditionnel des Japonaises, très riche en phytooestrogènes, pourrait jouer un rôle. Depuis 1995, seize essais cliniques randomisés incluant de 24 à 177femmes ont évalué l’effet des phytooestrogènes, sous forme de protéines de soja, d’extraits de soja ou de trèfle rouge, sur les symptômes de la ménopause. Les résultats de ces études de courte durée (4 à 24semaines) sont variables. Six études suggèrent une réduction significative de la fréquence et/ou de l’intensité des bouffées de chaleur comparativement au groupe placebo (Tableau I). Dans la majorité des études, l’effet placebo est souvent important, puisqu’une amélioration de l’ordre de 30% est habituellement observée dans ce groupe. Aucune différence significative n’était observée dans les dix autres études [7]. Les différences siégeant au niveau de la population étudiée, de la durée de l’étude et des instruments de mesure utilisés rendent la comparaison de ces études difficiles. Cependant, l’effet inconstant des phytooestrogènes sur les symptômes de ménopause peut en partie s’expliquer par des variations individuelles dans leur métabolisme, dues aux bactéries intestinales. Le métabolisme intestinal peut également être influencé par le régime alimentaire et la prise d’antibiotiques [8].
En résumé, si un certain nombre d’études suggèrent un effet des phytooestrogènes sur les symptômes de la ménopause, il serait moins important que l’effet du traitement hormonal substitutif et d’une durée limitée dans le temps.
Phytooestrogènes et facteurs de risque cardiovasculaires
Phytooestrogènes et métabolisme des lipides et des lipoprotéines
Les études épidémiologiques et expérimentales soutiennent l’hypothèse que les phytooestrogènes pourraient agir comme agonistes et reproduire des effets similaires aux oestrogènes sur les facteurs de risque cardiovasculaires. L’incidence des maladies cardiovasculaires (MCV) est beaucoup plus élevée en Amérique du Nord que dans les pays asiatiques. Chez les Japonaises, ce faible taux de MCV a été relié à un régime faible en gras, mais riche en produits dérivés du soja, une source importante de phytooestrogènes. Aldercreutz et al. [9] rapportent des niveaux moyens d’excrétion urinaire de phytooestrogènes 50fois plus élevés chez les femmes japonaises que chez les Américaines ou les Finlandaises.
Données expérimentales
Chez des guenons ovariectomisées et préalablement soumises à un régime athérogène, un régime riche en phytooestrogènes ou en oestrogènes conjugués administré pendant une période de 36mois entraîne une réduction équivalente et significative des concentrations de cholestérol total (CT) et de cholestérol-LDL (C-LDL). Une inhibition de la progression de l’athérosclérose iliaque et une réduction des lésions coronariennes et des carotides internes ont été parallèlement observées [10, 11].
Données cliniques
Une méta-analyse résumant vingt-neuf des trente-huit études cliniques publiées confirme une association entre la consommation de protéines de soja et l’amélioration du profil lipidique [12]. Une consommation moyenne de 47g de protéines de soja par jour entraîne une réduction significative du CT de 9,3%, une diminution du C-LDL de 12,9% et une légère élévation (non significative) du C-HDL. Cependant, ces études incluaient hommes et femmes pré- ou postménopausées et normo- ou hypercholestérolémiques. Depuis, plusieurs essais cliniques randomisées ont été réalisés spécifiquement chez les femmes ménopausées normo- et hypercholestérolémiques. Les résultats des quatorze essais cliniques réalisés durant 4 à 24 semaines, publiés depuis 1997, ne sont pas tous concordants [7]. La population étudiée, la durée des essais cliniques et surtout les différences dans les types de produits utilisés (produits dérivés du soja, graines de lin ou extraits d’isoflavones ou de trèfle rouge) rendent la comparaison de ces résultats difficiles [7, 13]. Les résultats de sept des huit articles ayant évalué l’effet sur le bilan lipidique des protéines de soja complètes ou des graines de lin broyées publient des résultats en accord avec ceux résumés dans la méta-analyse d’Anderson [12], et confirment un effet favorable de la consommation de protéines de soja ou de graines de lin broyées sur les niveaux de CT et de C-LDL. En revanche, aucun des six essais cliniques évaluant l’efficacité des extraits d’isoflavones ou de trèfle rouge ne rapporte de diminution significative du bilan lipidique comparativement au placebo. Ces résultats suggèrent que les protéines de soja intactes affecteraient plus favorablement le bilan lipidique que les extraits d’isoflavones obtenus par le procédé d’extraction alcoolique. Lucas et al. [14] rapportent une diminution de 7,5% des apolipoprotéines B et de 6% des apoprotéines A1, après la prise d’un supplément de 40g de graines de lin broyées pendant 3mois, chez 48 femmes ménopausées. Lemay et al. [15] n’observent cependant aucune diminution significative de l’apoprotéine B, après la prise de 40 g de graines de lin broyées pendant 2 mois, comparativement au traitement hormonal substitutif.
Phytooestrogènes, ostéoporose et métabolisme osseux
L’incidence des fractures ostéoporotiques est plus faible chez les femmes japonaises que les femmes nord-américaines [9]. Le régime alimentaire très riche en phytooestrogènes des femmes asiatiques pourrait jouer un rôle. Sept essais cliniques randomisés de courte durée (3 à 6 mois), incluant 23 à 187 femmes ménopausées, ont évalué l’effet des protéines de soja ou des extraits d’isoflavones et de trèfle rouge sur les marqueurs sanguins ou urinaires du métabolisme osseux ou sur la densité osseuse évaluée par ostéodensitométrie. Les quatre articles ayant évalué l’effet des phytooestrogènes sur la densité osseuse suggèrent une stabilisation ou une légère augmentation de la densité osseuse lombaire ou radiale, mais aucun suivi n’a été supérieur à 6mois [13] (Tableau II). L’effet des phytooestrogènes sur les marqueurs osseux sont plus variables. Uesuki et al. [16] rapportent une baisse significative des marqueurs de la résorption osseuse (pyridinololines urinaires) après la prise d’un extrait d’isoflavones pendant 4 semaines. Des résultats similaires sont rapportés par Wangen et al. [17]. Cependant, les changements observés après la consommation de protéines de soja pendant une durée de 3mois sont marginaux et ont peu de signification clinique. Dans un essai clinique très récent, réalisé auprès de 58 femmes ménopausées, la consommation de 40g de graines de lin par jour pendant 3 mois, associée à un supplément de 1 000 mg de calcium et de 500mg de vitamineD, n’entraîne aucun changement significatif des marqueurs du métabolisme osseux[14]. D’autres essais cliniques de durée suffisamment longue sont nécessaires pour clarifier le rôle exact des phytooestrogènes dans la prévention de l’ostéoporose.
Phytooestrogènes et risque de cancer du sein
Les données géographiques soutiennent l’existence d’une relation inverse entre un régime alimentaire riche en phytooestrogènes et l’incidence du cancer du sein. Les femmes asiatiques ont un risque 4 à 6fois plus faible de développer un cancer du sein que les femmes occidentales [9].
Données in vitro
Les expérimentations in vitro suggèrent des effets biphasiques des phytooestrogènes dans des modèles cellulaires de cancer du sein [9]. À doses physiologiques, les phytooestrogènes stimuleraient la prolifération cellulaire en l’absence d’oestrogènes et l’inhiberaient en présence d’oestrogènes. À doses pharmacologiques, les phytooestrogènes exerceraient un effet inhibiteur marqué sur la croissance cellulaire. Ces effets biphasiques, similaires à ceux observés avec le tamoxifène, demeurent difficiles à extrapoler in vivo.
Données cliniques
Treize des quatorze études cas-témoins menées auprès de populations asiatique, australienne, européenne et nord-américaine rapportent une réduction du risque de cancer du sein de 15% à 86% (rapport de cote = 0,14 à 0,85) associée à des niveaux élevés de phytooestrogènes (isoflavones et lignans) (Tableau III). Une étude cas-témoins américaine récente (1 326cas, 1 657témoins) ne retrouve aucun effet protecteur des phytooestrogènes alimentaires sur le risque de cancer du sein [18]. Les femmes américaines pré- et postménopausées ayant participé à cette étude ne consommaient en moyenne que 3mg par jour d’isoflavones, soit une portion de tofu par semaine. Deux études cas-témoins très récentes menées auprès de femmes asiatiques suggèrent que l’exposition aux phytooestrogènes durant l’adolescence est associée à une réduction importante du risque de cancer du sein [19, 20].
Une première étude prospective randomisée, non à l’aveugle, menée auprès de 48 femmes préménopausées porteuses de maladies bénignes ou malignes du sein suggère qu’un régime riche en protéines de soja (45mg d’isoflavones) suivi pendant 14 jours aurait un effet prolifératif [21], le taux de prolifération de l’épithélium lobulaire et l’expression du récepteur de la progestérone étant significativement augmentés. Cette étude comporte cependant de nombreux biais méthodologiques qui limitent l’interprétation des résultats. En effet, l’analyse des résultats n’a été réalisée que chez 14 des 29 patientes dans le groupe contrôle et chez l’ensemble des 19 patientes du groupe expérimental, sans justification. La comparabilité des deux groupes et, plus spécifiquement, la répartition des types de pathologies selon les groupes ne sont pas décrites. Enfin, ces résultats n’ont pas été répliqués par les mêmes auteurs lors de la deuxième phase de l’étude, menée auprès de 84 femmes préménopausées mais dont les principales mesures n’ont été réalisées que chez la moitié des patientes. Seuls des marqueurs peu spécifiques de stimulation oestrogénique (apolipoprotéine D et pS2) étaient significativement modifiés. Aucun changement n’était observé sur la prolifération épithéliale, l’expression des récepteurs des oestrogènes et de la progestérone, l’apoptose ou les mitoses [22]. Un essai clinique très récent réalisé auprès de 30 femmes préménopausées suggèrent que les phytooestrogènes n’exercent pas l’effet oestrogénique observé sur la densité mammaire avec le traitement hormonal substitutif [23].
Conclusions
Les données actuelles de la littérature suggèrent un effet bénéfique des phytooestrogènes, surtout lorsqu’ils sont consommés dans l’alimentation, sur les symptômes vasomoteurs et le profil lipidique des femmes ménopausées en bonne santé. L’effet est cependant de moindre amplitude et moins constamment rapporté que celui observé avec le traitement hormonal substitutif, vraisemblablement en raison d’une grande variabilité individuelle dans l’absorption intestinale. En revanche, aucun essai clinique ayant comme objectif principal l’étude de l’incidence des maladies cardiovasculaires n’a été réalisé à ce jour. Bien que les résultats de quelques essais cliniques de très courte durée soutiennent l’hypothèse d’un effet favorable des phytooestrogènes sur le métabolisme osseux, là encore, d’autres études de plus grande envergure sont nécessaires pour confirmer cette hypothèse et vérifier le rôle des phytooestrogènes dans la prévention des fractures. Enfin, contrairement à ce qui est observé avec le traitement hormonal substitutif, la majorité des études cas-témoins suggèrent un effet protecteur des lignans et des isoflavones sur le risque du cancer du sein. L’effet des phytooestrogènes chez les femmes ayant reçu un diagnostic de cancer n’ayant actuellement fait l’objet d’aucune étude clinique rigoureuse, l’utilisation des phytooestrogènes ne devrait pas être recommandée dans cette population.
Appendices
Références
- 1. OMS.Stratégie de l’OMS pour la médecine traditionnelle pour 2002-2005. Genève : Organisation mondiale de la Santé, 2002 : 1-78.
- 2. Harris P, Rees R. The prevalence of complementary and alternative medicine use among the general population : a systematic review of the literature. Compl Ther Med 2000 ; 8 : 88-96.
- 3. Eisenberg DM, Kessler RC, Van Rompay MI, et al. Perceptions about complementary therapies relative to conventional therapies among adults who use both : results from a national survey. Ann Intern Med 2001 ; 135 : 344-51.
- 4. Rossouw JE, Anderson GL, Prentice RL, et al. Risks and benefits of estrogen plus progestin in healthy postmenopausal women : principal results from the Women’s Health Initiative randomized controlled trial. JAMA 2002 ; 288 : 321-33.
- 5. Ross JA, Kasum CM. Dietary flavonoids : bioavailability, metabolic effects, and safety. Annu Rev Nutr 2002 ; 22 : 19-34.
- 6. Lock M, Kaufert P, Gilbert P. Cultural construction of the menopausal syndrome : the Japanese case. Maturitas 1988 ; 10 : 317-32.
- 7. Kronenberg F, Fugh-Berman A. Complementary and alternative medicine for menopausal symptoms : a review of randomized, controlled trials. Ann Intern Med 2002 ; 137 : 805-13.
- 8. Setchell KD, Brown NM, Zimmer-Nechemias L, et al. Evidence for lack of absorption of soy isoflavone glycosides in humans, supporting the crucial role of intestinal metabolism for bioavailability. Am J Clin Nutr 2002 ; 76 : 447-53.
- 9. Adlercreutz H. Phyto-oestrogens and cancer. Lancet Oncol 2002 ; 3 : 364-73.
- 10. Anthony MS. Soy and cardiovascular disease : cholesterol lowering and beyond. J Nutr 2000 ; 130 : 662S-3S.
- 11. Clarkson TB, Anthony MS, Morgan TM. Inhibition of postmenopausal atherosclerosis progression : a comparison of the effects of conjugated equine estrogens and soy phytoestrogens. J Clin Endocrinol Metab 2001 ; 86 : 41-7.
- 12. Anderson JW, Johnstone BM, Cook-Newell ME. Meta-analysis of the effects of soy protein intake on serum lipids. N Engl J Med 1995 ; 333 : 276-82.
- 13. Warren MP, Shortle B, Dominguez JE. Use of alternative therapies in menopause. Best Pract Res Clin Obstet Gynaecol 2002 ; 16 : 411-48.
- 14. Lucas EA, Wild RD, Hammond LJ, et al. Flaxseed improves lipid profile without altering biomarkers of bone metabolism in postmenopausal women. J Clin Endocrinol Metab 2002 ; 87 : 1527-32.
- 15. Lemay A, Dodin S, Kadri N, Jacques H, Forest JC. Flaxseed dietary supplement versus hormone replacement therapy in hypercholesterolemic menopausal women. Obstet Gynecol 2002 ; 100 : 495-504.
- 16. Uesugi T, Fukui Y, Yamori Y. Beneficial effects of soybean isoflavone supplementation on bone metabolism and serum lipids in postmenopausal japanese women : a four-week study. J Am Coll Nutr 2002 ; 21 : 97-102.
- 17. Wangen KE, Duncan AM, Merz-Demlow BE, et al. Effects of soy isoflavones on markers of bone turnover in premenopausal and postmenopausal women. J Clin Endocrinol Metab 2000 ; 85 : 3043-8.
- 18. Horn-Ross PL, John EM, Lee M, et al. Phytoestrogen consumption and breast cancer risk in a multiethnic population : the Bay Area Breast Cancer Study. Am J Epidemiol 2001 ; 154 : 434-41.
- 19. Wu AH, Wan P, Hankin J, Tseng CC, Yu MC, Pike MC. Adolescent and adult soy intake and risk of breast cancer in Asian-Americans. Carcinogenesis 2002 ; 23 : 1491-6.
- 20. Shu XO, Jin F, Dai Q, et al. Soyfood intake during adolescence and subsequent risk of breast cancer among Chinese women. Cancer Epidemiol Biomarkers Prev 2001 ; 10 : 483-8.
- 21. McMichael-Phillips DF, Harding C, Morton M, et al. Effects of soy-protein supplementation on epithelial proliferation in the histologically normal human breast. Am J Clin Nutr 1998 ; 68 : 1431S-1435S.
- 22. Hargreaves DF, Potten CS, Harding C, et al. Two-week dietary soy supplementation has an estrogenic effect on normal premenopausal breast. J Clin Endocrinol Metab 1999 ; 84 : 4017-24.
- 23. Maskarinec G, Williams AE, Carlin L. Mammographic densities in a one-year isoflavone intervention. Eur J Cancer Prev 2003 ; 12 : 165-9.
- 24. Baber RJ, Templeman C, Morton T, Kelly GE, West L. Randomized placebo-controlled trial of an isoflavone supplement and menopausal symptoms in women. Climacteric 1999 ; 2 : 85-92.
- 25. Dalais FS, Rice GE, Wahlqvist ML, et al. Effects of dietary phytoestrogens in postmenopausal women. Climacteric 1998 ; 1 : 124-9.
- 26. Upmalis DH, Lobo R, Bradley L, Warren M, Cone FL, Lamia CA. Vasomotor symptom relief by soy isoflavone extract tablets in postmenopausal women a multicenter, double-blind, randomized, placebo-controlled study. Menopause 2000 ; 7 : 236-42.
- 27. St Germain A, Peterson CT, Robinson JG, Alekel DL. Isoflavone-rich or isoflavone-poor soy protein does not reduce menopausal symptoms during 24 weeks of treatment. Menopause 2001 ; 8 : 17-26.
- 28. Knight DC, Howes JB, Eden JA. The effect of Promensil, an isoflavone extract, on menopausal symptoms. Climacteric 1999 ; 2 : 79-84.
- 29. Quella SK, Loprinzi CL, Barton DL, et al. Evaluation of soy phytoestrogens for the treatment of hot flashes in breast cancer survivors. A North Central cancer treatment group trial. J Clin Oncol 2000 ; 18 : 1068-74.
- 30. Han KK, Soares JM, Jr., Haidar MA, de Lima GR, Baracat EC. Benefits of soy isoflavone therapeutic regimen on menopausal symptoms. Obstet Gynecol 2002 ; 99 : 389-94.
- 31. Murkies AL, Lombard C, Strauss BJ, Wilcox G, Burger HG, Morton MS. Dietary flour supplementation decreases post-menopausal hot flushes effect of soy and wheat. Maturitas 1995 ; 21 : 189-95.
- 32. Knight DC, Howes JB, Eden JA, Howes LG. Effects on menopausal symptoms and acceptability of isoflavone-containing soy powder dietary supplementation. Climacteric 2001 ; 4 : 13-8.
- 33. Scambia G, Mango D, Signorile PG, et al. Clinical effects of a standardized soy extract in postmenopausal women a pilot study. Menopause 2000 ; 7 : 105-11.
- 34. Van Patten CL, Olivotto IA, Chambers GK, et al. Effect of soy phytoestrogens on hot flashes in postmenopausal women with breast cancer a randomized, controlled clinical trial. J Clin Oncol 2002 ; 20 : 1449-55.
- 35. Kotsopoulos D, Dalais FS, Liang YL, McGrath BP, Teede HJ. The effects of soy protein containing phytoestrogens on menopausal symptoms in postmenopausal women. Climacteric 2000 ; 3 : 161-7.
- 36. Washburn S, Burke GL, Morgan T, Anthony M. Effect of soy protein supplementation on serum lipoproteins, blood pressure, and menopausal symptoms in perimenopausal women. Menopause 1999 ; 6 : 7-13.
- 37. Albertazzi P, Pansini F, Bonaccorsi G, Zanotti L, Forini E, De Aloysio D. The effect of dietary soy supplementation on hot flushes. Obstet Gynecol 1998 ; 91 : 6-11.
- 38. Brzezinski A, Adlercreutz H, Shaoul R, Rosler A, Shmueli A, Tanos Vea. Short-term effect of phytoestrogen-rich diet on postmenopausal women. Menopause 1997 ;4 : 89-94.
- 39. Baird DD, Umbach DM, Lansdell L, et al. Dietary intervention study to assess estrogenicity of dietary soy among postmenopausal women. J Clin Endocrinol Metab 1995 ; 80 : 1685-90.
- 40. Chiechi LM, Secreto G, D’Amore M, et al. Efficacy of a soy rich diet in preventing postmenopausal osteoporosis the Menfis randomized trial. Maturitas 2002 ; 42 : 295-300.
- 41. Clifton-Bligh PB, Baber RJ, Fulcher GR, Nery ML, Moreton T. The effect of isoflavones extracted from red clover (Rimostil) on lipid and bone metabolism. Menopause 2001 ; 8 : 259-65.
- 42. Alekel DL, Germain AS, Peterson CT, Hanson KB, Stewart JW, Toda T. Isoflavone-rich soy protein isolate attenuates bone loss in the lumbar spine of perimenopausal women. Am J Clin Nutr 2000 ; 72 : 844-52.
- 43. Potter SM, Baum JA, Teng H, Stillman RJ, Shay NF, Erdman JW Jr. Soy protein and isoflavones their effects on blood lipids and bone density in postmenopausal women. Am J Clin Nutr 1998 ; 68: 1375S-9S.
- 44. Dai Q, Franke AA, Jin F, et al. Urinary excretion of phytoestrogens and risk of breast cancer among Chinese women in Shanghai. Cancer Epidemiol Biomarkers Prev 2002 ; 11 : 815-21.
- 45. Pietinen P, Stumpf K, Mannisto S, Kataja V, Uusitupa M, Adlercreutz H. Serum enterolactone and risk of breast cancer a case-control study in eastern Finland. Cancer Epidemiol Biomarkers Prev 2001 ; 10 : 339-44.
- 46. McCann SE, Moysich KB, Freudenheim JL, Ambrosone CB, Shields PG. The risk of breast cancer associated with dietary lignans differs by CYP17 genotype in women. J Nutr 2002 ; 132 : 3036-41.
- 47. Zheng W, Dai Q, Custer LJ, et al. Urinary excretion of isoflavonoids and the risk of breast cancer. Cancer Epidemiol Biomarkers Prev 1999 ; 8 : 35-40.
- 48. den Tonkelaar I, Keinan-Boker L, Veer PV, et al. Urinary phytoestrogens and postmenopausal breast cancer risk. Cancer Epidemiol Biomarkers Prev 2001 ; 10 : 223-8.
- 49. Murkies A, Dalais FS, Briganti EM, et al. Phytoestrogens and breast cancer in postmenopausal women a case control study. Menopause 2000 ; 7 : 289-96.
- 50. Torres-Sanchez L, Lopez-Carrillo L, Lopez-Cervantes M, Rueda-Neria C, Wolff MS. Food sources of phytoestrogens and breast cancer risk in Mexican women. Nutr Cancer 2000 ; 37 : 134-9.
- 51. Dai Q, Shu XO, Jin F, et al. Population-based case-control study of soyfood intake and breast cancer risk in Shanghai. Br J Cancer 2001 ; 85 : 372-8.
- 52. Wu AH, Ziegler RG, Horn-Ross PL, et al. Tofu and risk of breast cancer in Asian-Americans. Cancer Epidemiol Biomarkers Prev 1996 ; 5 : 901-6.
- 53. Ingram D, Sanders K, Kolybaba M, Lopez D. Case-control study of phyto-oestrogens and breast cancer. Lancet 1997 ; 350 : 990-4.
- 54. Witte JS, Ursin G, Siemiatycki J, Thompson WD, Paganini-Hill A, Haile RW. Diet and premenopausal bilateral breast cancer a case-control study. Breast Cancer Res Treat 1997 ; 42 : 243-51.